Tańszy z pierwszych dwóch modeli
Atari 400 zadebiutował obok droższego 800. Oba komputery miały procesor 6502, te same układy obrazu i dźwięku oraz interfejs SIO. Model 400 wyróżniała płaska klawiatura membranowa. Początkowo montowano w nim 8 KB RAM, a później 16 KB. Mała pamięć ograniczała zarówno długość programów, jak i wybór oprogramowania.
Memo Pad i kartridż BASIC
Po włączeniu bez kartridża i dyskietki startowej pojawia się Memo Pad — ekran, na którym można pisać, ale nie da się zapisać tekstu. Do programowania potrzebny jest kartridż Atari BASIC. Po jego włożeniu komputer wyświetla READY i czeka na polecenia.
Fabryczny 400 łączy się z telewizorem przez wyjście antenowe RF. Nie ma osobnego gniazda monitorowego znanego z modelu 800.
Rozbudowa pamięci i urządzenia SIO
Stacje dyskietek, magnetofony i drukarki podłącza się przez SIO. Atari oferowało też zestaw rozbudowy RAM do 48 KB. Jego montaż wymagał otwarcia obudowy, wymiany płytki pamięci i przylutowania czterech połączeń. Część RAM zajmują system, ekran i interpreter, więc program BASIC ma do dyspozycji mniej niż pełne 48 KB.